Resistência Genética da Soja à Ferrugem Asiática
Something went wrong. Please try again later...
Introdução
Atualmente a soja é uma das culturas oleaginosas mais importantes como fonte de proteína e óleo para alimentação humana e animal. Estresses bióticos, tais como patógenos, insetos e plantas daninhas podem causar impactos negativos na sua produção. Entre as doenças que atacam a cultura, a ferrugem asiática causada por Phakopsora pachyrhizi, é a mais destrutiva, e perdas acima de 80% são comuns quando as condições ambientais são favoráveis ao desenvolvimento da doença (Figura 1).
Figura 1. Lavoura de soja durante o período reprodutivo intensamente atacada por Phakopsora pachyrhizi (A), e a mesma lavoura, uma semana após, apresentando severa desfolha (B).
As plantas atacadas sofrem desfolha e maturação antecipada em relação a plantas não infectadas pela ferrugem (Figura 2), o que provoca redução no peso e qualidade dos grãos produzidos. Atualmente, devido à limitada disponibilidade de cultivares resistentes adaptadas às diferentes regiões de cultivo, a aplicação de fungicidas é a principal ferramenta de controle adotada pelos agricultores. Com isso, algumas populações do patógeno já têm apresentado aumento na tolerância a certos fungicidas (Godoy, 2009). Diante desse cenário, a busca por cultivares resistentes é fundamental como parte de uma estratégia de controle sustentável de longo prazo.
Figura 2. Aspecto do dossel de lavoura de soja com (A) e sem aplicação de fungicida (B) para o controle de Phakopsora pachyrhizi. Onde não foi realizada a aplicação de fungicidas, percebe-se intensa perda de folhas causada pela doença.
A soja, Glycine max (L.) Merr., é originária do nordeste da China, onde surgiu como planta domesticada por volta do século XI a.C. A soja pertence à família Fabaceae, subfamília Faboideae, gênero Glycine (GRIN, 2016). Das 18 espécies conhecidas do gênero Glycine, a espécie domesticada é a Glycine max, que possui número de cromossomos diploide 40 e é cultivada nas regiões temperadas e subtropicais com fonte de óleo e proteína.
A soja é uma espécie que possui grande adaptabilidade a diferentes latitudes, solos e condições climáticas. Tem grande importância na dieta alimentar humana e animal, sendo considerada a mais importante fonte de proteína e óleo vegetal. Os grãos de soja contêm aproximadamente 20% de óleo e 40% de proteína na forma de aminoácidos essenciais. O óleo é utilizado predominantemente para consumo humano e como matéria-prima industrial, e os grãos, após a extração do óleo, são utilizados para alimentação animal (Nakamura, 1980).
No Brasil, a introdução da soja em escala comercial ocorreu na década de 1930, com o uso de cultivares norte-americanas originalmente adaptadas ao cultivo no sul dos EUA. No entanto, o grande aumento da área e da produção de soja deu-se na década de 80, quando o êxito obtido no melhoramento genético permitiu a expansão da cultura para áreas do cerrado (Matsuo, 2012). De uma área igual a 1,29 milhões de hectares e uma produção de 2,2 milhões de toneladas em 1980, a região passou a cultivar 5,08 milhões de hectares, com uma produção de 10,3 milhões de toneladas, em 1989. Atualmente a soja é uma das mais importantes culturas produzidas no Brasil e responde por 46% do total de grãos produzidos no País. Na safra 2015/16, a produção brasileira de soja atingiu 95,6 milhões de toneladas, ocupando uma área de 33 milhões de hectares (CONAB, 2016). Em nível mundial a soja é cultivada em aproximadamente 118 milhões de hectares, com uma produção estimada em 315 milhões de toneladas (USDA, 2015). O Brasil é o segundo maior produtor mundial e responde por aproximadamente 30% da produção total da oleaginosa. O primeiro lugar é ocupado pelos Estados Unidos, com uma produção de 107 milhões de toneladas em uma área de 33,6 milhões de hectares, o que representa 34% do total produzido mundialmente.
O fungo causador da ferrugem asiática da soja pertence ao Reino Fungi, Classe Basidiomycetes, Ordem Uredinales, Familia Phakopsoraceae, Nome Phakopsora pachyrhizi. Até o presente momento, os estádios descritos do fungo foram o uredinial, telial e basidial. Os estádios espermogonial e aecial ainda não foram relatados (Green, 1984). Como os demais fungos do grupo, P. pachyrhizi é um fungo biotrófico que requer um hospedeiro vivo para parasitar e sobreviver. Naturalmente, P. pachyrhizi infecta 31 espécies de leguminosas em 17 gêneros (Sinclair & Hartman, 1996). Citam-se como os principais hospedeiros Glycine max, G. soja, Pachyrhizus erosus, Pueraria lobata e Vigna unguiculata (Cabi, 2015). Complementando, Yeh et al. (1981) relatam que o fungo pode atacar até 87 hospedeiros. Já segundo Bromfield (1984), esse número pode chegar a até 95 hospedeiros.
Os sintomas causados pela ferrugem da soja são diferentes daqueles causados pelos demais tipos de ferrugens. Como os corpos de frutificação são pouco evidentes, não é possível distinguir a olho nu as pústulas ferruginosas comuns a este grupo de doenças. Os sintomas caracterizam-se por pequenas lesões ou pontos de coloração parda a marrom escuro, com uma ou mais uredinias, principalmente na face inferior dos folíolos. As lesões tendem a ter contornos angulares com 2 a 5 mm de diâmetro. Podem ocorrer nos pecíolos, vagens e hastes. A coloração das lesões varia com a idade e com a interação entre o genótipo do hospedeiro e o isolado do patógeno. As lesões novas são inicialmente mais claras, tornando-se escuras à medida que envelhecem.
Os urediniosporos são o principal inóculo da ferrugem asiática da soja. Estes são esporos assexuais, pequenos e leves, que são removidos das uredinias quando a superfície foliar infectada encontra-se seca. Após a remoção, os urediniosporos podem ser transportados por correntes aéreas a longas distâncias, o que explica sua disseminação de um continente a outro. Na presença de água líquida e temperatura entre 21 e 25°C, os urediniosporos depositados na superfície foliar do hospedeiro iniciam o processo de germinação e infecção. A penetração é direta e ocorre através da cutícula e da parede da célula epidérmica do hospedeiro. As uredinias tem aparência pardo-clara a pardo-avermelhada, sendo subepidérmicas e erumpentes. Em torno de 3-4 dias mais tarde, inicia-se a produção de urediniosporos.
A ferrugem asiática da soja está presente na maioria dos países que cultivam a soja. As primeiras epidemias de ferrugem surgiram por volta de 1914 em países do sudoeste asiático. Mas até a metade do século passado o fungo havia sido relatado apenas no leste da Ásia e na Austrália. Em 2001 o fungo foi detectado pela primeira vez no Brasil e no Paraguai (Yorinori et al., 2002 e 2005; Costamilan et al., 2002; Reis et al., 2002) e em 2003 na Argentina (Ivancovich, 2005; Yorinori et al., 2005; Costamilan et al., 2002; Reis et al., 2002). Nos Estados Unidos, o patógeno foi relatado pela primeira vez em 2004 (Schneider et al., 2005), onde as epidemias de ferrugem têm se limitado aos estados do Sul, com reduzido movimento em direção às regiões produtoras do Norte (Christiano & Scherm, 2007).
A principal diferença no efeito da ferrugem asiática entre Argentina, Brasil e Estados Unidos está relacionada às características únicas do Brasil que aumentam o risco à ferrugem. O fungo P. pachyrhizi encontra condições de sobrevivência muito mais favoráveis no Brasil do que nos Estados Unidos ou Argentina. Nestes dois países, o inóculo sobrevive apenas nas regiões sul ou norte, respectivamente, devido às baixas temperaturas durante o inverno em altas latitudes (Pivonia & Yang, 2004). Quando consideramos regiões de clima muito favorável do Brasil, como o cerrado tropical e o sul subtropical, com alto regime hídrico no verão, o risco de perdas substanciais causadas pela ferrugem asiática é muito alto quando comparado com a Argentina e os Estados Unidos. No Brasil, os principais agravantes das epidemias de ferrugem são a grande extensão das lavouras e a monocultura continuada, favorecendo a maior produção de inóculo e disseminação deste, além do aparecimento de diferentes isolados do patógeno. O clima favorável, falhas nas aplicações de fungicidas, alta densidade de plantas, período de semeadura que se estende de setembro a janeiro, sobrevivência do patógeno em plantas voluntárias de soja e hospedeiros secundários que sobrevivem no período da entressafra, são fatores suplementares que diminuem a eficiência das medidas de controle da doença (Yorinori & Nunes Júnior, 2006).
A resistência específica a P. pachyrhizi é conhecida, e seis genes dominantes já foram identificados: Rpp1 (McLean & Byth, 1980), Rpp2 (Bromfield & Hartwig, 1980), Rpp3 (Hartwig & Bromfield, 1983), Rpp4 (Hartwig, 1986), Rpp5 (Garcia et al., 2008) e Rpp6 (Li et al., 2012). Esses genes conferem resistência a alguns isolados de P. pachyrhizi, mas não são efetivos contra todas as populações do patógeno (Pham et al., 2009). A transferência desses genes de resistência através do melhoramento genético clássico ou através da seleção assistida por marcadores moleculares permite a obtenção de variedades resistentes e o seu uso como um método eficiente para o controle da ferrugem da soja. Assim, o estudo a respeito dos genes responsáveis pela resistência à ferrugem, e de sua herança, é de extrema utilidade no desenvolvimento de cultivares. Alguns desses genes já identificados têm sido utilizados com relativo sucesso em programas de melhoramento de soja, embora a diversidade de isolados de ferrugem presentes na natureza seja um grande desafio a ser suplantado.
Existem três tipos de resposta da soja à infecção por P. pachyrhizi, que tem se mostrado associadas a genes de resistência (Figura 3). O primeiro tipo é a imunidade ou resistência completa, onde não se observa a formação de sinais macroscópicos da infecção do patógeno, nem a presença de estruturas reprodutivas, como uredinias ou urediniosporos. O segundo tipo são as lesões denominadas RB, associadas à reação de resistência incompleta, devido à presença de uredinias esporulantes no interior das lesões. Por último, as lesões classificadas como TAN, indicativas de suscetibilidade (Miles et al., 2011). Estudos da interação entre patógeno e hospedeiro mostraram que as lesões do tipo RB tendem a apresentar período de latência mais longo, uredinias menores e em menor número do que em lesões do tipo TAN.
Além da influência do genótipo do hospedeiro e do patógeno nos níveis de esporulação, a coloração da lesão em plantas adultas é influenciada pela idade da lesão, especialmente no campo onde os eventos de infecção são mais ou menos contínuos. Entretanto, a resistência parcial também ocorre na interação entre P. pachyrhizi-soja, visto que podem ser observadas diferenças entre genótipos que apresentam lesões do tipo TAN. A variação no número de uredinias dentro de lesões é um dos parâmetros a serem considerados na diferenciação de genótipos com resistência parcial e está inversamente correlacionado com a produtividade (Bonde et al., 2006; Bromfield, 1984; Yeh et al., 1982; Wang & Hartman, 1992).
Figura 3. Os três tipos de resposta qualitativa da soja à infecção por Phakopsora pachyrhizi: imunidade ou resistência completa (A), lesões RB ou resistência incompleta (B) e lesões TAN indicativas de suscetibilidade (C).
Cultivares resistentes são ferramentas úteis na redução das perdas econômicas provocadas pela doença, no entanto, cultivares com um único gene tendem a ter sua resistência rapidamente suplantada (Bromfield, 1984; Hartman et al., 2005; Yorinori, 2008). A efetividade da resistência específica, muitas vezes é de curta duração, especialmente quando associada à patógenos biotróficos, com alto potencial de variabilidade da virulência, como é o caso de P. pachyrhizi. Genótipos com genes de resistência piramidados tendem a expressar maior resistência que genótipos com um único gene (Lemos et al., 2011; Maphosa et al., 2012; Yamanaka et al., 2011; Yamanaka et al., 2013). Recentemente, Yamanaka et al. (2015) relataram que genótipos com dois ou três genes de resistência apresentam significativamente maior resistência do que seus ancestrais, mostrando que a estratégia de piramidação é efetiva para aumentar a resistência a ferrugem.
Os principais fatores que determinam quais estratégias e métodos devem ser empregados no melhoramento de soja visando resistência à ferrugem incluem a distância genética entre a cultivar a ser melhorada e o germoplasma doador da resistência, os métodos de fenotipagem disponíveis, a genética da resistência e o número de características a serem melhoradas (Singh et al., 2011). O melhoramento de soja para resistência à ferrugem tem se concentrado em genes de efeito qualitativo, os quais apresentam conhecidas limitações de estabilidade no controle de doenças. Além disso, a presença de múltiplos genes de virulência na população do patógeno e a falta de múltiplos genes de resistência no hospedeiro confere uma vantagem competitiva à ferrugem, e torna a resistência raça-específica pouco efetiva e de curta duração (Tschanz et al., 1985). Nesse sentido, Ribeiro et al. (2009) sugerem que o melhoramento visando resistência poligênica seja mais efetivo na obtenção de resistência durável. Com a obtenção e liberação de novas cultivares resistentes, espera-se que naturalmente surjam novas raças de ferrugem. Assim, é fundamental a contínua identificação de novos genes, acompanhada pelo desenvolvimento de marcadores moleculares que permitam o uso da seleção assistida em programas de melhoramento.
Dúvidas sobre Resistência Genética à Ferrugem Asiática? Deixe sua pergunta e/ou seu comentário no espaço abaixo. Além disso, convidamos você a compartilhar este material nas suas redes sociais para que mais pessoas ligadas ao agronegócio possam ter acesso a este conteúdo.
¹ Soybean Research Scientist
Sobre o autor
Carlos Renato Echeveste da Rosa
Referências
Bonde, M.R.; Nester, S.E.; Austin, C.N.; Stone, C.L.; Frederick, R.D.; Hartman, G.L.; Miles, M.R. 2006. Evaluation of virulence of Phakopsora pachyrhizi and P. meibomiae isolates. Plant Disease 90, 708-16.
Bromfield, K.R. 1984. Soybean Rust. Monograph no.11. St. Paul, USA: American Phytopathological Society, Dissertation.
CABI, 2015. Invasive Species Compendium. Disponível em: www.cabi.org/isc/datasheet/40019. Data de consulta: 15/11/2015.
CONAB, 2016. Acompanhamento da safra brasileira de grãos. Brasilia, Brasil: CONAB publication n. 9. (http://www.conab.gov.br).
Costamilna, L.M.; Bertagnolli, P.F.; Yorinori, J.T. 2002. Perda de rendimento de grãos de soja causada pela ferrugem asiática (Phakopsora pachyrhizi). Fitopatologia Brasileira 27, 100.
Christiano R.C.S.; Scherm, H. 2007. Quantitative aspects of the spread of Asian soybean rust in the southeastern United States, 2005 to 2006. Phytopathology 97: 1428-1433.
Garcia, A.; Calvo, E.S.; Kiihl, R.A.D.; Harada, A.; Hiromoto, D.M.; Vieira, L.G.E. 2008. Molecular mapping of soybean rust (Phakopsora pachyrhizi) resistance genes: discovery of a novel locus and alleles. Theor. Appl. Genet. 117, 545-53.
Godoy, C.V.; Silva, L.H.C.P.; Utiamada, C.M.; Siqueri, F.V.; Lopes, I.O.N.; Roese, A.D.; Machado, A.Q.; Forcelini, C.A.; Pimenta, C.B.; Nunes, C.D.M.; Cassetari Neto, D.; Jaccoud Filho, D.S.; Fornarolli, D.A.; Wruck, D.S.; Ramos Junior, E.U.; Borges, E.P.; Juliatti, F.C.; Feksa, H.R.; Campos, H.D.; Nunes Junior, J.; Silva, J.R.C.; Costamilan, L.M.; Carneiro, L.C.; Sato, L.N.; Canteri, M.G.; Ito, M.A.; Iamamoto, M.M.; Ito, M.F.; Meyer, M.C.; Costa, M.J.N.; Dias, M.D.; Martins, M.C.; Lopes, P.V.; Souza, P.I.M.; Barros, R.; Balardin, R.S.; Igarashi, S.; Silva, S.A.; Furlan, S.H.; Carlin, V.J. 2009. Eficiência de fungicidas para o controle da ferrugem aisática da soja, Phakopsora pachyrhizi, na safra 2009/10: resultados sumarizados dos ensaios cooperativos. Londrina, Brasil: Embrapa Soja publicação n. 69.
Green, A. 1984. Soybean Rust. Pests Not Known to Occur in the United States or of Limited Distribution. United States Department of Agriculture: USDA publication no. 56.
GRIN - GERMPLASM RESOURCES INFORMATION NETWORK. Data de consulta: 19/07/2016. http://www.ars-grin.gov/npgs/gringlobal/sb/home.html.
Hartman, G.L.; Miles, M.R.; Frederick, R.D. 2005. Breeding for resistance to soybean rust. Plant Disease 89: 664-666.
Bromfield, K.R.; Hartwig, E.E. 1980. Resistance to soybean rust and mode of inheritance. Crop Science 20: 254-255.
Hartwig, E.E.; Bromfield, K.R. 1983. Relationships among three genes conferring specific resistance to rust in soybeans. Crop Science 23: 237-239.
Hartwig, E.E. 1986. Identification of a fourth major genes conferring to rust in soybeans. Crop Science 26: 1135-1136.
Ivancovich, A. 2005. Soybean rust in Argentina. Plant Disease 89: 667-668.
Lemos, N.G.; Braccini, A.L.; Abdelnoor, R.V.; Oliveira, M.C.N.; Suenaga, K.; Yamanaka, N. 2011. Characterization of genes Rpp2, Rpp4, and Rpp5 for resistance to soybean rust. Euphytica 182: 53-64.
Li, S.; Smith, J.R.; Ray, J.D.; Frederick, R.D. 2012. Identification of a new soybean rust resistance gene in PI567102B. Theor Appl Genet 125: 133-142.
Maphosa, M.; Talwana, H.; Tukamuhabwa, P. 2012. Enhancing soybean rust resistance through Rpp2, Rpp3 and Rpp4 pair wise gene pyramiding. African Journal of Agricultural Research 7: 4271-4277.
Matsuo, E. 2012. Resistência da soja à ferrugem asiática: hibridação, herança e identificação de marcadores microssatélites. Viçosa, Brasil: Universidade Federal de Viçosa, PhD thesis.
McLean, R.J.; Byth, D.E. 1980. Inheritance of resistance to rust (Phakopsora pachyrhizi) in soybeans. Australian Journal Agriculture Research 31: 951-956.
Miles, M.R.; Bonde, M.R.; Nester, S.E.; Berner, D.K.; Frederick, R.D.; Hartman, G.L. 2011. Characterizing resistance to Phakopsora pachyrhizi in soybean. Plant Disease 95: 577-581.
Nakamura, H. 1980. Desirable qualities of soybeans: Japanese view point. In: Frederick TC, eds. World Soybean Research Conference 1980. Granada, Spain: 26-27.
Pham, T.A.; Miles, M.R.; Frederick, R.D.; Hill, C.B.; Hartman, G.L. 2009. Differential responses of resistant soybean entries to isolates of Phakopsora pachyrhizi. Plant Dis. 93:224-228.
Pivonia, S.; Yang, X.B. 2004. Assessment of potential year round establishment of soybean rust throughout the world. Plant Disease 88: 523-529.
Reis, .E.M.; Casa, R.T.; Michel, C. 2002. Ocorrência de epidemia da ferrugem da soja no Rio Grande do Sul na safra 2001/2002. Fitopatologia Brasileira 27: 198-199.
Ribeiro, A.S.; Toledo, J.F.F.; Ramalho, M.A.P. 2009. Interferência da interação genótipos x ambientes no controle genético da resistência à ferrugem asiática da soja. Pesquisa Agropecuária Brasileira 44: 1160-1167.
Schneider, R.W.; Hollier, C.A.; Whitam, H.K.; Palm, M.E.; McKemy, J.M.; Hernandez, J.R.; Levy, L.; DeVries-Paterson. R. 2005. First report of soybean rust caused by Phakopsora pachyrhizi in the continental United States. Plant Disease 89: 774.
Singh, R.P.; Hodson, D.P.; Huerta-Espino, J.; Jin, Y.; Bhavani, S.; Njau, P.; Herrera-Foessel, S.; Singh, P.K.; Singh, S.; Govindan, V. 2011. The emergence of Ug99 races of the stem rust fungus is a threat to world wheat production. Annual Review of Phytopathology 49: 465-581.
Sinclair, J.B.; Hartman, G.L. 1996. Soybean rust workshop. Urbana, Illinois, USA: College of Agricultural, Consumer, and Environmental Sciences, National Soybean Research Laboratory publication n. 1.
Tschanz, A.T.; Shanmugasundaram, S. 1985. Soybean Rust. In: Shibles R, ed. Proceedings of the 3rd World Soybean Research Conference, Ames, Iowa, USA: 562-567.
USDA, 2015. World Agricultural Production. Foreign Agricultural Service. United States Department of Agriculture: USDA circular series.
Wang, T.C.; Hartman, G.L. 1992. Epidemiology of soybean rust and breeding for host resistance. Plant Prot. Bull. 34: 109-124.
Yamanaka, N.; Yamaoka, Y.; Kato, M.; Lemos, N.G.; Passianotto, A.L.L.; Santos, J.V.M.; Benitez, E.R.; Abdelnoor, R.V.; Soares, R.M.; Suenaga, K. 2011. Development of classification criteria for resistance to soybean rust and differences in virulence among Japanese and Brazilian rust population. Tropical Plant Pathology 35: 153-162.
Yamanaka, N.; Lemos, N.G.; Uno, M.; Akamatsu, H.; Yamaoka, Y.; Abdelnoor, R.V.; Braccini, A.L.; Suenaga, K. 2013. Resistance to Asian soybean rust in soybean lines with the pyramided three Rpp genes. Crop Breed Appl Biotech 13: 75-82.
Yamanaka, N.; Morishita, M.; Mori, T.; Lemos, N.G.; Hossain, M.; Akamatsu, H.; Kato, M.; Yamaoka, Y. 2015. Multiple Rpp-gene pyramiding confers resistance to Asian soybean rust isolates that are virulent on each of the pyramided genes. Tropical Plant Pathology published online. DOI 10.1007/s40858-015-0038-4.
Yeh, C.C.; Tschanz, A.T.; Sinclair, J.B. 1981. Induced teliospore formation by Phakopsora pachyrhizi on soybeans and other hosts. Phytopathology 71: 1111-1112.
Yeh, C.C.; Sinclair, J.B.; Tshanz, A.T. 1982. Phakopsora pachyrhizi: uredial development, uredospore production and factors affecting teliospore formation on soybens. Australian Journal Agriculture Research 33: 25-31.
Yorinori, J.T.; Paiva, W.M.; Frederick, R.D.; Costamilan, L.M.; Bertagnolli, P.F.; Hartman, G.E.; Godoy, C.V.; Nunes Junior, J. 2002. Epidemias de ferrugem da soja (Phakopsora pachyrhizi) no Brasil e no Paraguai, nas safras 200/01 e 2001/02. In: Congresso Brasileiro de Soja. Foz do Iguaçu, Brazil: 94.
Yorinori, J.T.; Paiva, W.M.; Frederick, R.D.; Costamilan, L.M.; Bertagnolli, P.F.; Hartman, G.L.; Godoy, C.V.; Nunes, J. 2005. Epidemics of soybean rust (Phakopsora pachyrhizi) in Brazil and Paraguay from 2001-2003. Plant Disease 89: 675-677.
Yorinori, J.T.; Nunes Junior, J. 2006. Soybean germplasm with resistance and tolerance to “Asian” rust and screening methods. In: South American Workshop On Soybean Rust, 2006. Londrina, Brasil: Embrapa Soybean, 13.
Yorinori, J.T. 2008. Soybean germplasm with resistance and tolerance to Asian rust and screening methods. In: Kudo H, Suenaga K, Soares RM, Toledo A, eds. Facing the challenge of soybean rust in South America. Tsukuba, Japan: JIRCAS Working Report 58: 70-87.